オプティマスプライムたちオートボットは小惑星での作業中、宇宙一強力なエネルギー源オールスパークを偶然発見した。だがまもなく、それを狙ってメガトロン率いるディセプティコンが襲来する！

オートボットやメガトロンの落下から半世紀が過ぎた。ロボット工学が飛躍的な発展を遂げたこの星で、突如小型ロボットが暴走し、巨大化して街を襲う。湖底の宇宙船で永く眠りについていたオートボットはついに覚醒し、人々のため怪物ロボットの鎮圧に乗り出す！

街を救ったことで英雄となるオプティマスプライムたちオートボット。サムダック教授の娘サリと仲良くなるオートボットだが、そこにディセプティコンの裏切り者スタースクリームがオールスパークを奪いに飛来する。

サムダックがサリの誕生日にプレゼントしたおもちゃ。だがその正体は、密かに再起動を果たしていたメガトロンによる創造物＝サウンドウェーブだった。サリはサウンドウェーブをすっかり気に入ってしまい、メガトロンの罠にはまってしまう。

ラチェットにとってサイバトロン星時代の因縁の相手、賞金稼ぎのロックダウンが、今再び目の前に出現する。ロックダウンによってアジトに拉致されるオプティマスプライム！ラチェットは憎きロックダウンを倒してオプティマスを救い出すことができるのか。

サリが用意してくれた自動車工場の廃屋を拠点にオートボットは人々を守ろうと決意する。そんな中、サリが鍵を使ったことがきっかけとなりサムダック教授の研究施設の奥深くにいるメガトロンにオールスパークの存在を気づかせてしまう。

老人を怪物コロッソスロードスに変貌させてレスリングに出場させていた生物学者ブラック。コロッソスロードスはレスリング会場を飛び出して街は騒然となるが、バンブルビーたちが惨事を未然に防ぐ。しかし、事態はこれだけでは収まらなかった・・・。

アイアンハイドの不注意で壊れてしまった3体の恐竜ロボット。その修復を任されていたサムダックは、メガトロンの言葉を信じ、メガトロンに恐竜ロボットの修理を手伝わせてしまう。その結果、まったく新しい恐竜ロボットダイノボットの3名が誕生してしまうのだった。

自分の新たなボディ建造に必要な物質デストロニウム確保のため、メガトロンは盗賊ニノを脱獄させた。メガトロンによって与えられた強化スーツの力で超高速の悪人スピードキングとなったニノはバンブルビーのスピードをも圧倒する。

街はハロウィン一色。サリはバンブルビーたちにハロウィンの慣習を教える。そんな中、サリの前にクモのような女ディセプティコンのブラックアラクニアが出現。実はブラックアラクニアの正体にはある秘密があったのだった。

ディセプティコンの兵士ブリッツウイングとラグナッツがメガトロンを探すため街にやってきた。オプティマスは、敵をこの星からおびき出すために宇宙船を修理しなければならないと考え、サリに鍵を使った修復を望むが、オートボットと別れたくないサリは宇宙船の修復に反対する。

サリがダイノボットのスワープに誘拐された。だが事件の裏にはあの怪人メルトダウンの影があった。メルトダウンはダイノボットたちを手ごまに操り、誘拐させたサリを自分の新たな実験材料にしようとしていたのだった。

新型の強化メカ、ヘッドマスターは他のロボットの頭脳を支配する機能を秘めていた。サムダックはこのメカの製造が軍事目的だと知り、開発者ヘンリーとの関係を絶つ。サムダックへの逆恨みから、ヘンリーは自らヘッドマスターを操り、街を混乱に陥れる。

オプティマスたちはディセプティコンが鍵を狙ってくる可能性を心配し、サリから鍵を取り上げる。そんな中、またもサリにブラックアラクニアが迫る。一方、鍵を使って宇宙船の修復を進めようとするラチェットにブリッツウイングが襲いかかる。

新たなボディを得てついに復活を遂げたメガトロン。彼はオートボットたちと戦うと同時に、裏切り者のスタースクリームを成敗するやラグナッツたちとともに去っていった。残されたオプティマスたちはサムダックとメガトロンの関係をはじめて知ることとなる。

なんとかメガトロンを退けたオプティマスたちの前に、サイバトロン星からウルトラマグナスたちエリートガードの面々がオールスパークを求めてやってきた。一方、社長が不在のサムダック社では、サムダックとサリに関する重大な秘密が暴かれようとしていた。

サムダックの本当の子供でないという理由から窮地に立たされたサリは、オートボットとの生活を始めることになった。そんな中、サムダック社重役のパウェルのもとへヘッドマスターことヘンリーが再び現れる。

メガトロンの攻撃に備えるべく、エリートガードの面々はオプティマスたちをサイバトロン星へ引き上げようとする。その一方でラグナッツたちはエリートガードの宇宙船から部品の強奪を計画する。さらに別所ではあのスタースクリームがメガトロンへの復讐を果たさんと牙を磨いていた。

街のゴミに飛び散っていたオールスパークの影響で、新たなトランスフォーマーが誕生する。街を放浪する彼に逃走中の悪人アングリー・アーチャーが近づく。アーチャーからレックガーと名づけられた新人トランスフォーマーは、善悪の見境もつかないまま街の車を面白半分に襲撃していく。

オールスパークのかけらを探しまわるオートボットたちが、猛スピードで激走する謎の二台の車の妨害に合う。アイアンハイドはこの車が海賊TVで放送されている公道の違法レースのものだという。これを捕まえようとしたバンブルビーだが、そこに、さらに謎の青い車が出現する。

エリートガードのもとから逃げ出したスタースクリームを追うプロール。その一方であの賞金稼ぎロックダウンもまたスタースクリームを追っていた。互いに争うプロールとロックダウンだったが、スタースクリーム捕獲というひとつの目的のために力を合わせることに。

新たに現れた悪女スローモーとともに、メルトダウンら悪人たちは力を合わせてオートボット打倒を誓う。S.U.V.こと重犯罪者結社の拠点を発見するオートボットだが、悪人たちの背後にはディセプティコンの武器売買人スィンドルの影があった。

サイバトロン星の収容所から何者かが脱走したという報告がウルトラマグナスから届いた。バンブルビーはこれがかつての新人訓練所で仲間だったワスプだと確信する。新人訓練時代のある事件をきっかけにバンブルビ－に恨みを持つワスプだったが、その裏にはある巧妙な罠が仕掛けてあった。

メルトダウンが持つ生物工学の才能に目をつけたブラックアラクニアは、ダイノボットたちをそそのかしてメルトダウンの逃走に協力させる。ダイノボットの島にメルトダウンを連衡させ、バンブルビーらを人質にオプティマスへの協力を強いるのだった。

メガトロンはサイバトロン星制圧のため、スペースブリッジに詳しいアイアンハイドの拉致計画を進める。前後して、月面に潜伏中のスタースクリームは自分のクローン部隊に様々な個性を与え、次の機会をうかがう。それぞれの思惑で事態が動き出す中、突如かつての違法レースの時に現れた謎の青い車が出現した。

オートボットとディセプティコンそしてスタースクリーム軍団が入り乱れての戦闘が行われる。その中にあってもメガトロンのパワーは強大で、最終的にスタースクリームは敗北。オートボットも敗れてしまう。一方、オートボット宇宙船の真の姿であるオメガ・スプリームを起動させたラチェットとサリはその進路をメガトロンの基地へと向ける。この宇宙船に攻撃を仕掛けるディセプティコンの航空兵力だが、ついにオメガ・スプリームはその圧倒的な巨体を現す。

宇宙では刻々と戦況が変化していく。そんな中、サリは自分の身体が機械でできていることを自分に秘密にしてきた父サムダックに不審を抱く。オートボットの基地工場跡でラチェットによって明らかになる、「サリのさらなる秘密」とは・・・そこにスタースクリームのボディをヘッドマスターで乗っ取ったマスターソンが襲いくる。

サリはロボットとしての力をふるうことでマスターソンから襲われる父サムダックを救う。そのことで父娘は元通りの絆を取り戻す。そんな中、宇宙空間に生息していた岩石型の怪物が出現。サリは自らの力でオートボットたちを救おうと、意を決して鍵を自分に使い、その全身を戦闘用にアップグレードする。

本人の意思とは無関係にバンブルビーを傷つけながらも暴走してしまうサリ。ラチェットは自分の持てる力を使い彼女を制止させた。宇宙空間ではメガトロンが、最強のオートボットであるオメガ・スプリームを自分の支配下におさめ次なる行動に出る。オメガを操ってオートボット襲撃に出たのだ。

ディセプティコンたちの足取りをつかむため、メガトロンのスペースブリッジを再建しようと試みるアイアンハイドとサムダック。同時にアイアンハイドはサムダックの社屋ビルの修復要員としてミックスマスターたちを説得、彼らの助力を仰ぐ。そんな中、オールスパークのかけらがまた新たなトランスフォーマーを産み出そうとしていた・・・。

宇宙船で地球へ向かうエリートガード。彼らの目的は逃走中のワスプの確保だった。ワスプはバンブルビーへの復讐を果たすべく、彼と自分の意識を入れ替えた。ワスプの意識が入ったバンブルビーは、捕まえたワスプを裏切り者だと叫び、内部のバンブルビーの意識ごと処断しようとする。

プロールはディセプティコンの逃走中にオプティマスが目撃した何者かのヘルメット部分を確認し驚く。そのヘルメットはかつてプロールがサイバーニンジャ修行を学んでいた師匠ヨケトロンのものであった。まだはねっかえりだった頃の自分を回想するプロール。すでにヨケトロンは死んでいるはず・・・・・・何者かの正体がわからないままプロールは敵の捜索を続行するのだった。

オートボットによる追跡により追い詰められるワスプを、ダイノボットのスワープが捕獲する。スワープの後を追ってダイノボットの島へ向かう一同。スワープを扇動していたのは、かつてのメルトダウンの研究設備を掌握しているブラックアラクニアだった。新たな力を与えるという彼女の言葉を信じるワスプは、有機体のボディを得てハチ型のワスピネーターへと変貌した。

サウンドウェーブはオートボットの基地工場跡へ侵入するや、彼らの飲むオイルに奇妙な細工を施す。翌朝、オプティマスたちオートボットが目を覚ますと、なんと彼らの姿が人間そのものになっていた。調査を望みサムダックの社屋へと向かう一同の頭上に突如ディセプティコンの大群が来襲する。オプティマスたちは、人間の姿のまま、人々の救助を決意するのだった。

サウンドウェーブが仕掛けたヴァーチャルリアリティの罠におちいるオートボットたち。さらにサウンドウェーブはパウェルが発売した無数のサウンドウェーブの玩具を使って、街中の人々の洗脳を開始する。一方、ヴァーチャルリアリティの世界でオプティマスたちはオートボットとしての自分たちの乗り物モードにそっくりなマシンに乗り込み、サウンドウェーブを追跡する。

アイアンハイドとサムダックが設けたスペースブリッジが起動した。その頃、ディセプティコンの囚人を乗せたエリートガードの宇宙船はサイバトロン星への航路を進んでいたが、宇宙嵐の影響でディセプティコンが次々と解放。宇宙船は武装したスィンドルやラグナッツたちに乗っ取られてしまう。この窮状をセンチネルの通信で知ったオプティマスたちはスペースブリッジで宇宙船の追跡を決行する。

いつもマシンのことで不満が多いファンゾーン警部。彼はとあるきっかけで、起動してしまったスペースブリッジに飲み込まれサイバトロン星へワープしてしまう。トランスフォーマーばかりの世界に困惑するファンゾーンだが、同時に多くのオートボットも有機体である彼を嫌がる。そんな中、一同の頭上にオメガ・スプリームが出現するのだった。

メガトロンたちディセプティコンの本隊は月面に到着していた。一方、地球では現状の戦力でメガトロンと戦うには早計とオプティマスが判断する中、バンブルビーはスペースブリッジを使って敵地に潜入し、メガトロンたちの会話を地球に送らせる。ラチェットとサリやサムダックは一縷（いちる）の望みをかけてオプティマス用の飛行ユニットを完成させる・・・。

猛威をふるう巨大ラグナッツの一団にオプティマスとプロールが挑む。オプティマスはウルトラマグナスのハンマーを力いっぱい振るい、巨大ラグナッツ軍団を圧倒。巨大ラグナッツ軍団は落下し、残った二機が街へ進撃を再開した。一方サリは父との別れを経てラチェットたちとともに月面で囚われのアーシーの救出に向かう。アーシーに近づく一行だがそれは罠だった・・・。